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La serie segue le avventure di un unicorno di nome Twilight Sparkle, allieva prediletta di Princess Celestia, sovrana di Equestria. Twilight, temendo l'avverarsi di un'antica profezia, cerca di avvertire la principessa, ma quest'ultima, preoccupata piuttosto per la poca socialità e l'eccessiva reclusione dimostrate dall'allieva, ignora la minaccia e invia Twilight e il suo draghetto assistente Spike alla cittadina di Ponyville con il compito di stringere nuove amicizie; qui, Twilight conoscerà i pony di terra Applejack e Pinkie Pie, i pegasi Fluttershy e Rainbow Dash e l'unicorno Rarity. Durante la ricerca degli Elementi dell'armonia, gli unici artefatti in grado di contrastare il profetizzato ritorno della malvagia Nightmare Moon, Twilight scopre il valore dell'amicizia e decide di restare a Ponyville per approfondire questo sentimento.
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